Nascido em Mount Prospect, Illinois, John Ratcliffe formou-se na Universidade de Notre Dame em 1986 com um Bacharelado em Artes em governo e estudos internacionais, e obteve seu Juris Doctor pela Southern Methodist University em 1989. Após a faculdade de direito, ele trabalhou como advogado em prática privada até 2004, quando se juntou ao Gabinete do Procurador dos EUA para o Distrito Leste do Texas. De 2004 a 2012, Ratcliffe serviu como prefeito de Heath, Texas. Em 2007, foi nomeado procurador dos EUA interino para o Distrito Leste do Texas. Em 2014, foi eleito para a Câmara dos Representantes dos EUA, representando o 4º distrito do Texas, onde permaneceu até 2020. Durante seu tempo no Congresso, foi considerado um dos membros mais conservadores.
Em 2019, o Presidente Donald Trump anunciou sua intenção de nomear Ratcliffe como Diretor de Inteligência Nacional, mas a nomeação foi retirada devido a preocupações de senadores republicanos e ex-funcionários de inteligência sobre sua experiência e possíveis politizações. No entanto, em fevereiro de 2020, Trump o nomeou novamente para o cargo, e Ratcliffe foi confirmado, servindo de maio de 2020 a janeiro de 2021. Em novembro de 2024, o presidente eleito Trump anunciou a nomeação de Ratcliffe para Diretor da CIA, cargo que assumiu em janeiro de 2025 após confirmação pelo Senado.
